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在武藤游戏送走暗游戏的一年后，童实野町表面上恢复了平静。然而一种被称为“次元侵蚀”的诡异现象开始出现：决斗者在输掉比赛后会突然消失，连同关于他们的记忆也从现实中抹去。海马濑人认为这是进入新次元的钥匙，并独自展开了危险的研究。与此同时，一个自称“黑暗祭司”的神秘少年出现在游戏面前，他使用的卡牌不属于任何已知体系，能够扭曲决斗场地甚至现实空间。游戏必须重新拿起卡组，在海马的科技支持与城之内的友情力量下，阻止黑暗祭司将整个世界拖入永恒的次元黑暗面。